Microbiota edáfica como ferramenta para a gestão sustentável da fertilidade do solo

O solo é um dos ambientes mais complexos da Terra a nível microbiológico. Nos últimos anos, tem-se estudado a forma como as comunidades microbianas influenciam a composição dos solos a vários níveis, desde o teor de nutrientes até às propriedades físico-químicas do solo. O conhecimento destas comunidades e da forma como atuam ao nível edáfico representa um impulso para o desenvolvimento de novas estratégias de melhoria das culturas, permitindo atuar de modo mais eficiente quando as condições do solo o exijam.

As plantas, como todos os seres vivos, têm uma série de requisitos nutricionais necessários para a vida e para o desenvolvimento. Por exemplo, sabe-se que necessitam, nomeadamente, do fornecimento correto de 17 elementos, sem os quais o rendimento da produção será afetado. Destes, existem três, o carbono, o hidrogénio e o oxigénio, que são de origem não mineral e cujo fornecimento é obtido através do dióxido de carbono atmosférico e da água. Os restantes 14 são de origem mineral, ou seja, são obtidos a partir do solo. Estes são classificados principalmente em três grupos. Os macronutrientes primários, que incluem o azoto (N), o fósforo (P) e o potássio (K); os macronutrientes secundários, que incluem o cálcio (Ca), o magnésio (Mg) e o enxofre (S); e os micronutrientes, que são o ferro (Fe), o manganês (Mn), o zinco (Zn), o cobre (Cu), o boro (B), o molibdénio (Mo), o cloro (Cl) e o níquel (Ni) [1]. Todos estes nutrientes são obtidos pelas plantas a partir do solo, pelo que a composição dos solos em que as plantas são cultivadas desempenha um papel fundamental no desenvolvimento da agricultura.

O balanço destes nutrientes no solo deve estar em equilíbrio. Num ecossistema natural, as plantas obtêm nutrientes do solo, crescem e desenvolvem-se, e a matéria vegetal que perdem cai no solo. O solo é habitado por milhões de microrganismos capazes de transformar esta matéria vegetal em novos minerais que farão parte do solo, fechando assim o ciclo (Figura 1). No entanto, a agricultura altera o ciclo natural dos elementos no solo, devido à extração de nutrientes e à alteração das condições através da lavoura. Tradicionalmente, este problema tem sido atenuado com a aplicação de fertilizantes químicos inorgânicos e fontes orgânicas de nutrientes, como o estrume ou o composto.

No entanto, este sistema é ineficiente, uma vez que é necessário um grande fornecimento para se alcançar o desenvolvimento pretendido das plantas, o que facilita a acumulação excessiva de nutrientes que, quando sujeitos a processos de escoamento e lixiviação, facilitam a contaminação das águas superficiais e subterrâneas circundantes. Por exemplo, os solos com baixos níveis totais de fósforo podem ser suplementados com fertilizantes fosfatados, mas grande parte passa a não disponível ao chega ao solo. Entre 75 e 90% do fósforo adicionado é precipitado por complexos catiónicos metálicos. Quase de imediato, acaba retido nos solos e tem efeitos negativos a longo prazo, como a eutrofização, o esgotamento da fertilidade do solo e a pegada de carbono.

Figura 1. Efeito da agricultura intensiva sobre diferentes parâmetros estruturais e produtivos do solo.

Os microrganismos que vivem nos solos desempenham um papel essencial, com tarefas fundamentais, como por exemplo, completar o ciclo dos nutrientes e da matéria orgânica. Também estão relacionados com a fertilidade do solo, a saúde vegetal e a produção primária dos ecossistemas. Estes microrganismos têm faculdades benéficas, como promover a mineralização e disponibilidade de nutrientes, produzir hormonas de crescimento das plantas e atuar como agentes antagonistas de pragas, parasitas ou doenças das plantas. Embora muitos destes organismos já estejam presentes de forma natural no solo, em algumas situações pode ser benéfico aumentar as suas populações através da inoculação ou da aplicação de várias técnicas de gestão agrícola que aumentem a sua abundância e atividade. Desta forma, podem ser utilizados para aumentar a disponibilidade dos nutrientes no solo, evitando assim a utilização indiscriminada de fertilizantes.

Recordemos que o azoto, o fósforo e o potássio são nutrientes primordiais para as plantas. O azoto (N) é o elemento mineral mais abundante presente nos tecidos vegetais, constituindo cerca de 1 a 5% da matéria seca total. Nos solos cultivados, a disponibilidade de N é um fator crucial que limita frequentemente a produtividade das culturas. A fixação biológica de azoto é um processo realizado por alguns microrganismos que são capazes de converter o N2 atmosférico em amónio (NH4). Os microrganismos que podem realizar este processo são diversos e costumam ser divididos em dois grupos principais, os fixadores de vida livre e os que estão em simbiose com as plantas. Os de vida livre são capazes de fixar azoto sem interagir diretamente com outro ser vivo. Algumas das bactérias deste grupo são a Azotobacter, Bacillus, Clostridium e Klebsiella.

Os microrganismos que fixam azoto em simbiose com as plantas precisam da interação com o vegetal. A planta proporciona açúcares da fotossíntese que são utilizados pelo microrganismo fixador de azoto para obter a energia de que necessita para a fixação de azoto. Em contrapartida, o microrganismo proporciona azoto fixo à planta hospedeira para o crescimento da mesma. De todas as relações de simbiose para a fixação de azoto, a mais notável é a relação entre as leguminosas e os rizóbios. Estas bactérias colonizam o sistema de raízes da planta hospedeira, induzindo a formação de nódulos onde estarão situadas as bactérias que fixam o azoto. O acesso ao azoto fixo permite à planta melhorar o seu desenvolvimento e eliminar a dependência do azoto edáfico.

O fósforo representa entre 0,2 e 0,8 % do peso seco das plantas e faz parte dos ácidos nucleicos, enzimas, coenzimas, nucleótidos e fosfolípidos. Está, portanto, relacionado com muitos dos processos vegetais necessários ao desenvolvimento, como a fotossíntese, o crescimento das raízes, o fortalecimento dos caules, a formação de flores e sementes, a qualidade dos frutos e muitos mais. A disponibilidade do fósforo é limitada porque se encontra frequentemente sob a forma de fosfatos insolúveis. Muitos dos microrganismos que vivem no solo são capazes de solubilizar estes fosfatos em formas utilizáveis pelas plantas. Possuem vários mecanismos para atingir este objetivo. O principal mecanismo é a redução do pH edáfico através da produção de ácidos orgânicos. Em solos alcalinos, o fosfato pode precipitar para formar fosfatos de cálcio, que são insolúveis no solo. A sua solubilidade aumenta com a diminuição do pH do solo. Os microrganismos solubilizadores de fosfato podem libertar vários ácidos orgânicos, produto do metabolismo microbiano, principalmente por respiração oxidativa ou por fermentação.

Outro mecanismo para a solubilização do fosfato é a quelação. Os grupos hidroxilo e carboxilo dos ácidos orgânicos e inorgânicos produzidos podem quelar os catiões que formam os fosfatos, libertando-os e convertendo-os em formas solúveis. O último mecanismo é a mineralização, que é realizada por fosfátases produzidas pelos microrganismos. Estas enzimas hidrolisam as formas orgânicas dos compostos fosfatados, libertando o fósforo inorgânico que poderá ser assim imobilizado pela planta. A aplicação de bactérias solubilizadoras de fosfato, tais como Pseudomonas, Bacillus, Rhizobium, Micrococcus, Flavobacterium, Achromobacter, Erwinia e Agrobacterium nas culturas demonstrou um aumento da aquisição de fósforo, o que garante elevados rendimentos das culturas. É de salientar a utilização de micorrizas, que apresentam mecanismos semelhantes aos das bactérias, mas, além disso, estabelecem uma simbiose com as raízes das plantas e aumentam o volume radicular a partir do qual os nutrientes podem ser captados do solo.

O último macronutriente principal é o potássio, o qual também desempenha um papel fundamental no crescimento das plantas, na resistência ao stress, no metabolismo ou no desenvolvimento e reprodução, uma vez que está envolvido em processos como a fotossíntese, a translocação de açúcares, o transporte de água e de nutrientes ou a síntese de amido. Embora seja o sétimo elemento mais abundante na crosta terrestre, apenas 2 a 3% do potássio do solo está disponível para as plantas, visto que o restante faz parte dos minerais do solo, como por exemplo, as micas ou os feldspatos. Os organismos solubilizadores têm a capacidade de libertar o potássio dos minerais, aumentando a sua disponibilidade nos solos. Os microrganismos solubilizadores de potássio como o Acidithiobacillus ferrooxidans, Aspergillus terreus, Bacillus circulans, Bacillus edaphicus, Bacillus mucilaginosus e Paenibacillus solubilizam formas minerais de potássio no solo. Os mecanismos são semelhantes aos utilizados para solubilizar fosfato.

O enxofre e o magnésio também são nutrientes essenciais para as plantas e, tal como os anteriores, nem sempre se encontram nas concentrações necessárias. A obtenção de enxofre depende principalmente da absorção de sulfato inorgânico (SO42-), visto que mais de 95% do enxofre do solo em solos agrícolas está presente como ésteres de sulfato ou como enxofre ligado a carbono. As plantas que crescem em solos ácidos e arenosos sofrem frequentemente de deficiência de Mg devido à lixiviação e ao antagonismo de outros catiões. Esta situação pode ser atenuada pelos microrganismos circundantes, porque estes possuem transportadores de magnésio [1].

Os microrganismos também colaboram com a obtenção de micronutrientes como o ferro ou o cobre. Ao contrário dos macronutrientes, a planta não precisa deles em grandes quantidades, mas a ausência dos mesmos provoca problemas no desenvolvimento vegetal. O mais estudado dos micronutrientes é o ferro, que se encontra em grandes quantidades na crosta terrestre. No entanto, costuma ter baixa solubilidade pelo facto de estar na sua forma mais oxidada, Fe3+. Alguns microrganismos são capazes de produzir umas moléculas conhecidas como sideróforos, que atuam como quelantes do ferro. Muitos dos sideróforos produzidos pelas bactérias são moléculas difusíveis, pelo que podem ser utilizadas não só pelos seus produtores, mas também por organismos circundantes que tenham recetores compatíveis, como as plantas. A produção de sideróforos microbianos também foi relacionada com a obtenção de cobre por parte da planta. No que respeita ao manganês, as plantas adquirem-no apenas na sua forma bivalente (Mn2+). Este está pouco disponível para absorção pelas plantas em solos calcários bem arejados, uma vez que as condições alcalinas e oxidativas favorecem a formação de óxidos de manganês insolúveis em água. Além disso, a fertilização do solo com Mn2+ é bastante ineficaz devido à rápida oxidação deste elemento. Uma vez que a disponibilidade de manganês nos solos é muito influenciada pelo pH, a aplicação de microrganismos que acidificam a solução do solo melhora a sua disponibilidade. Esta ação ocorre de forma semelhante no ferro e no manganês, e os mecanismos que melhoram a aquisição de ferro têm um efeito positivo sobre a disponibilidade de manganês. O zinco é outro micronutriente que pode ser deficitário, o que prejudica o rendimento e a qualidade das culturas. A aplicação de microrganismos mobilizadores de zinco é uma ferramenta alternativa aos ineficientes fertilizantes para melhorar a aquisição de zinco pelas plantas.

De acordo com estas ações, nos últimos anos foram selecionadas múltiplas estirpes microbianas, com base na sua capacidade de promover e melhorar o desenvolvimento vegetal, através do aumento da eficiência e da utilização de nutrientes ou da modificação do seu estado fisiológico através de atividades como a produção de fito-hormonas. Esta estratégia produziu bons resultados numa variedade de culturas e é amplamente utilizada em leguminosas como a soja. No entanto, por vezes, a seleção de estirpes microbianas revela incapacidade de se adaptar às condições da cultura, principalmente devido a uma concorrência ineficaz com as populações autóctones, reduzindo a eficiência do tratamento. Tal deve-se à dimensão e importância que têm as populações microbianas dos sistemas edáficos, podendo chegar a determinar o sucesso do estabelecimento de uma cultura, modular a produtividade das culturas e a resposta a stresses.

Esta visão surgiu nos últimos anos fruto da aplicação de técnicas de sequenciação massiva, que permitiram conhecer a composição da microbiota edáfica e a que está associada às plantas, uma vez que se estima que, na melhor das hipóteses, apenas 10% das bactérias presentes no solo são cultiváveis em laboratório. Estas técnicas permitiram determinar como varia a microbiota em função das atividades humanas e das culturas, e como as plantas são capazes de recrutar determinadas espécies através da produção de exsudados radicais, criando populações microbianas à medida (Figura 2). Este conhecimento permitiu determinar que espécies são cruciais para a produtividade agrícola e quais estão positiva ou negativamente relacionadas com a resposta a stresses bióticos ou abióticos, sendo a base para o desenvolvimento de estratégias de aplicação de microrganismos, bem como de aplicação de técnicas agronómicas.

Figura 2. Relação entre microbiota e comunidades vegetais. A planta é capaz de influenciar e selecionar as comunidades microbianas disponíveis no solo, e estabelecer relações estreitas com algumas espécies determinadas, gerando aumentos no aproveitamento dos recursos.

Por um lado, o conhecimento da microbiota edáfica mostrou uma nova dimensão na gestão da fertilidade das culturas. Em primeiro lugar, com base numa análise metagenómica da microbiota do solo, é possível determinar a ausência de determinados grupos microbianos com um papel na reciclagem ou no fornecimento de nutrientes à planta, o que, juntamente com os dados da análise elementar dos solos, permite criar estratégias de inoculação para melhorar o aproveitamento dos recursos minerais. Por exemplo, se tivermos um solo com uma elevada concentração de fósforo insolúvel e uma baixa abundância relativa de táxones microbianos envolvidos na solubilização de fosfato, podemos libertar este fosfato através da aplicação de microrganismos solubilizadores de fosfato, como as bactérias do género Pseudomonas. Esta estratégia permite poupar grandes quantias de dinheiro, ao reduzir o fornecimento de fatores de produção e maximizar o rendimento dos recursos edáficos. Em segundo lugar, o amplo conhecimento da microbiota vegetal permitiu definir o que se designou por microbiota nuclear ou “core”, que são aquelas comunidades comuns à maioria dos indivíduos desta espécie. Ao mesmo tempo, foram também definidas as variações que estas microbiotas apresentam associadas às diferentes condições edafoclimáticas.

Fruto deste trabalho, nos últimos anos iniciou-se uma nova estratégia, que consiste na aplicação de SynComs ou comunidades sintéticas, baseada na utilização de inóculos formados por múltiplas espécies com determinadas funcionalidades, como a fixação de azoto, a produção de fito-hormonas ou a captação de micronutrientes, a partir de comunidades específicas de cada cultura, que permitem melhorar a adaptação do inóculo e assegurar os efeitos positivos sobre a cultura. A estratégia de aplicação de SynComs específicas da cultura ou concebidas para atenuar um défice ou stress específico permite atuar de forma dirigida, sendo uma abordagem oposta à que se seguia tradicionalmente, em que são utilizadas estirpes generalistas e, em muitos casos, aplicadas sem qualquer critério de compatibilidade com a cultura, seguindo simplesmente o critério do potencial que a estirpe aplicada apresenta.

Por outro lado, os estudos sobre a microbiota edáfica e vegetal revelaram a importância das populações que constituem estas comunidades microbianas, determinando como estas mudam ou como se adaptam a diferentes perturbações no meio. Assim, observou-se que a instalação de monoculturas e a sua manutenção durante um longo período de tempo gera uma diminuição da diversidade da microbiota, para além de um aumento na abundância relativa de certos táxones que provocam uma saturação de nichos ecológicos, resultando em microbiotas menos resilientes perante perturbações ambientais ou biológicas, como a chegada de agentes patogénicos.

Desta forma, a utilização de sistemas agrícolas baseados na utilização de sucessões ou rotações de culturas permite manter microbiotas diversificadas e bem estruturadas, com uma funcionalidade adequada que permita a reciclagem e o aproveitamento dos nutrientes. Por esta razão, algumas práticas culturais como a rotação de culturas, introduzindo uma leguminosa e uma crucífera nos sistemas cerealíferos, estão a ser adotadas como uma opção para melhorar o aproveitamento de nutrientes, uma vez que não se aumenta apenas a entrada e a mobilização de nutrientes por parte dos elementos vegetais da rotação, como também têm um efeito positivo sobre a microbiota edáfica.

Nos últimos anos, surgiu a necessidade de gerir de forma integrada os solos agrícolas com o objetivo de evitar a degradação dos mesmos. Esta nova visão surge como fruto dos conhecimentos adquiridos sobre a ecologia e a dinâmica edáfica, e sobre como estas afetam a fertilidade do solo, permitindo estabelecer uma perceção holística do sistema e não apenas mineral. Esta gestão centra-se no aumento da diversidade do solo, através da incorporação de matéria orgânica que sirva como substrato para os múltiplos organismos que ali vivem, aumentando assim a complexidade dos ciclos biogeoquímicos dos nutrientes, aumentando a resiliência e dificultando as perdas por lixiviação ou escoamento.

O solo acumula entre 2400 e 1500 gigatoneladas (Gt) de carbono, o que o torna um importante reservatório e um aliado face às alterações climáticas. Por esta razão, um dos objetivos da União Europeia para o seu Programa-Quadro Horizonte 2030 é aumentar anualmente em 1,4 Gt de carbono a quantidade de matéria orgânica nos solos agrícolas do continente europeu. Por outro lado, a matéria orgânica edáfica desempenha um papel essencial na fertilidade do solo, pois permite reter grandes quantidades de nutrientes que podem ser libertados quando as plantas precisam deles. Esta atividade é essencial para evitar a degradação dos solos agrícolas devido a escoamento, uma vez que a eliminação da cobertura vegetal permite que durante eventos de chuva intensa se perca por arrastamento, sendo eliminada com maior facilidade a fração mais fina, que é a que tem maior impacto na fertilidade. Ao aumentar a matéria orgânica edáfica, dotamos o solo de uma maior coesão e estabilidade, para além de uma maior capacidade de retenção de água.

Figura 3. A) Exemplo de perda de solo por arrastamento que implica uma redução da fertilidade e da qualidade do solo, B) Ervilhaca, uma cultura habitualmente utilizada na rotação de culturas, C) Lupinus sp. utilizado como adubo verde, e D) Cultura de mirtilo com cultura de cobertura com gramíneas, leguminosas e crucíferas para evitar a perda de material edáfico nos espaços entre as culturas.

A tendência atual centra-se na incorporação de novas técnicas culturais combinadas com biofertilizantes para maximizar o aproveitamento dos recursos, reduzindo a aplicação de agroquímicos. Entre estas técnicas culturais encontram-se algumas amplamente conhecidas na agricultura tradicional, como as rotações de culturas. Esta técnica permite introduzir, por exemplo, leguminosas fixadoras de azoto juntamente com culturas de crucíferas que se destacam pela sua capacidade de mobilização de fósforo.

No entanto, encontramos também outras técnicas ou atuações culturais como os adubos verdes, em que se utilizam culturas cujo objetivo não é a obtenção de um produto agrícola, mas sim a mobilização de um nutriente para incorporar a matéria vegetal produzida no solo antes de chegar ao fim do ciclo produtivo, de modo a facilitar a sua disponibilidade para culturas futuras. Outra técnica são as culturas de cobertura ou “cover crops”, utilizadas para evitar a perda de solo, aumentar a mobilização de nutrientes ou fornecer azoto se for utilizada uma leguminosa. Esta prática está a tornar-se cada vez mais difundida na cultura de árvores de fruto e está a provar ser uma ferramenta importante para aumentar a fertilidade. Por último, o “intercropping” é uma técnica de lavoura conhecida em alguns sistemas agrícolas e que consiste em cultivar diferentes culturas em faixas paralelas intercaladas, aumentando a diversidade, reforçando a diversidade edáfica e aumentando a dinâmica do solo, ao criar microbiotas mais estáveis, bem como uma extração diferencial de nutrientes.

Todas estas técnicas têm como eixo essencial a utilização de culturas que permitam aumentar a mobilização de nutrientes. Entre estas culturas destacam-se as leguminosas pela sua capacidade de fixação de azoto atmosférico ao estabelecer simbiose com rizóbios, ou culturas como a colza ou o rabanete, plantas crucíferas com raízes pivotantes que adquirem nutrientes dos horizontes edáficos inferiores e os mobilizam para os horizontes superficiais. Além disso, a combinação com a aplicação de bioinoculantes microbianos permite uma libertação sustentável de nutrientes e uma gestão da fertilidade mais estável e integrada.

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